Résumé

Les invasions biologiques – la propagation d’organismes assistée par l’homme dans de nouveaux environnements, dans lesquels ces espèces sont le plus souvent qualifiées d’« extraterrestres » – constituent une menace pour la durabilité des écosystèmes et le bien-être humain (Pyšek et al. 2020 ). En raison des activités humaines, le taux de propagation des microbes, des invertébrés, des vertébrés et des plantes exotiques à travers la planète est sans précédent sans aucun signe de saturation (Seebens et al. 2017 , 2021 ). Même les régions océaniques alpines, polaires et profondes les plus reculées de la Terre ont été envahies (par exemple, Voight et al. 2012 , Lamsal et al. 2018 , McCarthy et al. 2019 , Chan et al. 2019); par exemple, des preuves récentes ont indiqué que les humains ont introduit par inadvertance des bactéries entériques résistantes aux médicaments dans l’écosystème de l’Antarctique, infectant les oiseaux de mer et les phoques (Cerda-Cuellar et al. 2019 ). Alors que de nombreuses invasions semblent avoir eu des impacts mineurs, d’autres ont contribué à une perte substantielle de biodiversité et à des effets néfastes sur la santé humaine et les moyens de subsistance (Bellard et al. 2016 , Russell et al. 2017 , Pyšek et al. 2020 ). Certains ont également causé des changements omniprésents et profonds dans le fonctionnement des écosystèmes (par exemple, le cycle des nutriments, la productivité, la séquestration du carbone) et les trajectoires évolutives (Ricciardi et al. 2013 , Underwood et al. 2019 , Stigall 2019, Thakur et al. 2019 , Xing et al. 2020 ).

En raison de leurs coûts énormes pour les secteurs des ressources (par exemple, l’agriculture, la foresterie, l’aquaculture, l’apiculture ; Diagne et al. 2021 ) et la santé humaine, les invasions biologiques sont un problème mondial de biosécurité nécessitant des solutions transfrontalières rigoureuses (Hulme 2020 , Ricciardi et al. 2021 ) . Par exemple, l’Organisation maritime internationale a mis en place des réglementations et des normes pour contrôler le rejet des eaux de ballast de la navigation transocéanique (Campara et al. 2019 ), qui est la source de nombreuses invasions marines dommageables sur le plan écologique et socioéconomique. Pour aborder la science et la gestion des espèces exotiques envahissantes, un domaine interdisciplinaire très productif a émergé au cours des dernières décennies : la science de l’invasion (également connue sous le nom debiologie des invasions mais englobant des disciplines non biologiques) – l’étude des causes et des conséquences de l’introduction d’organismes au-delà de leurs limites évolutives naturelles, en mettant l’accent sur le rôle de l’homme dans ces introductions. La recherche en science des invasions a produit de nouvelles connaissances pour l’épidémiologie, l’évolution rapide, la relation entre la biodiversité et la stabilité de la communauté, et la dynamique des interactions prédateur-proie et parasite-hôte, parmi de nombreux autres concepts (Hui et Richardson 2017 ). Ces connaissances sont de plus en plus intégrées aux cadres de biosécurité (p. ex. Hulme 2020 , Hulme et al. 2020 ).

La biosécurité à l’échelle planétaire

L’espace apparaît comme une nouvelle frontière du risque de biosécurité. L’exploration et l’utilisation de l’espace connaissent actuellement une révolution, menée par NewSpace, une industrie mondiale d’entreprises privées et publiques cherchant à tirer profit de produits ou de services (Profitiliotis et Loizidou 2019 ). En plus des missions spatiales dirigées par le gouvernement, l’arrivée d’entreprises privées (par exemple, SpaceX) et de nouveaux acteurs internationaux a rendu l’espace accessible à un plus large éventail d’acteurs que jamais auparavant (Weinzierl 2018 ). Par conséquent, le profil de risque associé aux activités spatiales a radicalement changé d’une manière que les cadres réglementaires et politiques n’avaient pas anticipée.

La biosécurité spatiale concerne l’acheminement d’organismes vivants de la Terre vers des corps extraterrestres (contamination avant) et, à l’inverse, le biote terrestre entrant en contact avec des organismes issus de corps extraterrestres dans le cadre d’une mission de retour sur Terre (contamination arrière ; Rummel et Pugel 2019 ). À l’heure actuelle, ces événements sont considérés comme hautement improbables. Pour une mission vers Mars, par exemple, le risque de survie et de prolifération d’organismes terrestres introduits est considéré comme faible (par exemple, Pavlov et al. 2012 , Khodadad et al. 2017), et un risque encore plus négligeable pourrait être attribué à l’événement dans lequel un organisme vivant de Mars est transporté sur Terre, puis relâché, et colonise son nouvel environnement. Cependant, nous suggérons que ces scénarios d’invasion biologique sont analogues à des catastrophes naturelles ou technologiques extrêmes (par exemple, des tremblements de terre majeurs, des fusions nucléaires) qui, bien que généralement rares, ont des conséquences potentielles inacceptables et méritent donc des garanties uniques (Ricciardi et al. 2011 ) . Le risque de contamination accidentelle vers l’avant des environnements extraterrestres a été démontré récemment lorsqu’un atterrisseur lunaire israélien (nommé Beresheet), appartenant à une organisation privée (SpaceIL), s’est écrasé sur la lune (Shahar et Greenbaum 2020). Il transportait des milliers de tardigrades dormants, des animaux invertébrés connus pour leur capacité à résister à des conditions difficiles, telles que la dessiccation extrême, des températures glaciales et des doses élevées de rayonnement ionisant (Møbjerg et al. 2011 ). Certes, les missions vers Mars seraient soumises à des mesures de stérilisation plus strictes, mais le crash lunaire a illustré le risque non négligeable de défaillance technologique et donc la nécessité d’une préparation aux catastrophes contre les déversements biologiques.

Les risques de contamination en amont et en aval associés aux futures missions pourraient être plus élevés et plus diversifiés qu’on ne l’avait estimé précédemment. En effet, un point de vue émergent est qu’il est presque impossible d’explorer de nouvelles planètes sans transporter ou livrer des microbes (Lopez et al. 2019 ). Divers organismes (certains d’entre eux extrêmophiles) présentent une tolérance aux conditions nécessaires au voyage spatial (Tirumalai et al. 2017 , 2019 , Danko et al. 2021 ). Par exemple, certaines bactéries peuvent se développer et évoluer en microgravité (Tirumalai et al. 2017 , 2019 ), et une longue liste de microbes peuvent survivre au froid extrême, aux radiations et à la dessiccation (par exemple, Sánchez et al. 2012, Vaishampayan et al. 2014 , Cheptsov et al. 2017 , Pacelli et al. 2019 , Danko et al. 2021 ). Cheptsov et ses collègues ( 2017 ) ont démontré que certaines bactéries (par exemple, Arthrobacter spp.) de l’ancien pergélisol arctique peuvent survivre à une exposition au rayonnement gamma (100 kilograys) à basse température (–50 degrés Celsius), à basse pression atmosphérique (1 torr) et dessiccation—conditions environnementales similaires à celles du pergélisol martien. De plus, des preuves récentes suggèrent que certaines régions souterraines de Mars pourraient supporter des densités cellulaires microbiennes élevées (Tarnas et al. 2021). De telles zones de Mars et d’autres planètes et lunes extraterrestres jugées potentiellement habitables seraient ciblées pour des missions dédiées à la recherche de la vie existante (Carrier et al. 2020 ), amplifiant ainsi les risques de contamination avant et arrière.

Aperçus de la science des invasions biologiques : leçons difficiles apprises

Compte tenu de l’énorme base de la recherche dans la science et la gestion des espèces envahissantes, nous soutenons qu’une plus grande collaboration entre les biologistes de l’invasion et les astrobiologistes améliorerait les protocoles internationaux existants pour la biosécurité planétaire, à la fois pour la Terre et pour les corps extraterrestres qui pourraient contenir la vie. Ci-dessous, nous discutons de certaines informations pratiques de la science des invasions qui pourraient éclairer les politiques dédiées à la réduction des risques dans les futures missions spatiales.

Les systèmes insulaires sont les plus vulnérables à l’invasion

Une leçon majeure de la science des invasions est que les écosystèmes qui ont évolué de manière isolée sont exceptionnellement vulnérables aux perturbations par des organismes exotiques introduits (Sih et al. 2010 , Ricciardi et al. 2013 , Carthey et Banks 2014 ). Pour les systèmes insulaires (par exemple, les îles, les lacs, les habitats éloignés), qui contiennent généralement des espèces endémiques et des lignées phylogénétiques uniques, les conséquences de l’invasion ont souvent été catastrophiques, provoquant des effets écologiques en cascade et des extinctions (Ricciardi et MacIsaac 2011 , Bellard et al. 2016 , Russell et autres 2017). La sensibilité accrue du biote insulaire est principalement attribuable à leur manque d’adaptations pour coexister avec une large gamme de formes de vie extraterrestres (Ricciardi et al. 2013 , Saul et Jeschke 2015 , Anton et al. 2020 ). Cette sensibilité justifie des précautions particulières pour protéger le biote insulaire contre l’invasion, même lorsque de tels événements sont considérés comme extrêmement improbables. Dans ce contexte, les planètes et les lunes considérées comme potentiellement capables de supporter la vie devraient être traitées comme des systèmes insulaires à haut risque.

L’opportunité et la dynamique du maillon faible entraînent un risque d’invasion

La théorie et les preuves empiriques établissent une corrélation entre le risque d’invasion biologique et la pression des propagules : le nombre d’événements de libération et le nombre d’organismes libérés par événement (Lockwood et al. 2005 , Simberloff 2009 , Cassey et al. 2018 , Stringham et Lockwood 2021 ). Cependant, pour les taxons à reproduction asexuée avec des temps de génération courts, tels que les procaryotes, le moment d’un événement de libération peut être plus important que le nombre d’organismes introduits (Dressler et al. 2019 , Peniston 2020 ). Bien que de tels événements opportunistes puissent être modélisés (Stringham et Lockwood 2021), ils sont difficiles à gérer dans des systèmes environnementaux ou technologiques complexes, qui impliquent généralement des interactions cachées, des réactions en chaîne et des points de basculement, comme c’est le cas dans les catastrophes naturelles, les catastrophes technologiques et les épidémies d’espèces envahissantes (Sornette 2002 , Ricciardi et al. 2011 , Hui et Richardson 2017 ). De manière analogue à la gestion des catastrophes (Ricciardi et al. 2011 ), la gestion des invasions biologiques est remise en cause par la nécessité d’identifier et de renforcer les maillons les plus vulnérables dans un système dans lequel une seule défaillance de l’un de ces maillons pourrait conduire à l’introduction d’une espèce.

Lorsque la pression des propagules n’est plus limitative, les zones sont moins protégées par leur éloignement et un très petit nombre d’opportunités pourrait conduire à une invasion. Il existe une multitude de cas documentés d’introductions accidentelles dans des zones reculées, même celles bénéficiant d’une protection spéciale (par exemple, l’Antarctique ; Hughes et al. 2010). Un exemple notable est la découverte d’une petite population isolée d’une espèce d’invertébré marin dans un champ de cheminée hydrothermale à 2,7 kilomètres de profondeur dans le nord-est de l’océan Pacifique, qui a incité une enquête pour déterminer l’origine de la population. À l’aide de plusieurs sources de preuves comprenant des séquences génétiques et des signatures isotopiques stables, l’espèce s’est révélée avoir été introduite en tant que contaminant sur un véhicule d’exploration en haute mer, malgré les tentatives de nettoyage du véhicule entre plusieurs plongées (Voight et al. 2012 ).

Bien que des protocoles soient décrits dans la politique internationale existante sur la protection planétaire par le Comité de la recherche spatiale (COSPAR Panel on Planetary Protection 2020 ), les humains pourraient avoir déjà introduit des organismes sur Mars au cours des quelque 30 missions qui ont envoyé des engins spatiaux sur la planète (Mason 2021 ). Au cours de la dernière décennie – une ère de protection planétaire relativement accrue – des souches bactériennes présentant une résistance extrême aux rayonnements ionisants, à la dessiccation et aux désinfectants ont été isolées dans les « salles blanches » de la NASA utilisées pour l’assemblage des engins spatiaux (Vaishampayan et al. 2012 , Trumalai et Fox 2013 ). De même, une bactérie non décrite auparavant ( Deinococcus phoenicis), résistant à des doses extrêmes de rayonnements ionisants, a été découvert dans une salle blanche du Kennedy Space Center, où était assemblé le vaisseau spatial Phoenix (Vaishampayan et al. 2014 ). Dans une expérience récente, des cellules d’une autre bactérie extrêmophile Deinococcus radiodurans ont survécu jusqu’à 3 ans à l’extérieur de la Station spatiale internationale en orbite (Kawaguchi et al. 2020 ), suggérant que des cellules viables pourraient être transportées entre la Terre et Mars. Ces observations fournissent également une base pour l’hypothèse selon laquelle la mortalité et la sélection induites par le stress pendant les voyages dans l’espace (via une stérilisation incomplète, une dessiccation ou une exposition aux rayonnements à l’intérieur ou sur le vaisseau spatial) pourraient améliorer la tolérance d’un organisme et éventuellement son potentiel d’invasion (von Hegner2020 ). Pour ces raisons, des protocoles améliorés doivent être développés pour la détection des microbes (y compris les bactéries, les archées, les protistes, les champignons et les virus) lors des missions interplanétaires.

Les impacts des invasions sont extrêmement difficiles à prévoir

Bien que de nombreux progrès aient été réalisés dans la compréhension des impacts des envahisseurs (changements environnementaux causés par l’invasion), une lacune majeure dans les connaissances dans l’évaluation des risques des espèces envahissantes est le rôle des traits des espèces, des combinaisons de traits et des interactions trait-environnement dans la détermination de l’impact, en particulier au niveau de l’écosystème (Ricciardi et al. 2021 ). Cet écart est plus important pour les organismes microbiens non pathogènes introduits, pour lesquels les liens entre les traits et l’influence sur la fonction écosystémique ne sont pas bien élucidés (van der Putten et al. 2007 , Litchman 2010 , Mallon et al. 2015 ). Néanmoins, les preuves montrent que les microbes introduits peuvent considérablement altérer les communautés biotiques (Hewson et al. 2014 , Mallon et al.2018 , Scheele et al. 2019 , Xing et al. 2020 ) et produisent des changements substantiels de l’écosystème au fil du temps (Litchman 2010 , Mallon et al. 2018 ).

La dynamique évolutive des envahisseurs peut également confondre la prédiction. Les organismes microbiens introduits peuvent subir des changements génétiques rapides par sélection environnementale ou par hybridation avec des souches compatibles qui entraînent une invasivité accrue ou un nouveau comportement pathogène (Stuckenbrock et al. 2012 , Mallon et al. 2015 ). Plus inquiétant encore, comme cela a été mentionné ci-dessus, il a été démontré que les micro-organismes pouvaient s’adapter ou être altérés par les facteurs de stress d’un environnement spatial. Une étude qui a révélé qu’Escherichia coli cultivé sur mille générations dans des conditions de microgravité simulées en laboratoire a subi des mutations, développé des réponses adaptatives, est devenue plus compétitive qu’une souche normale de la même espèce (Tirumalai et al. 2017) et a acquis une résistance aux antibiotiques dans de telles conditions, même lorsque seuls des niveaux infimes d’antibiotiques ont été introduits dans le système (Tirumalai et al. 2019 ). De tels cas signifient apparemment un phénomène commun ; par exemple, il a été démontré que les adaptations à un habitat perturbé par l’homme favorisent la propagation de diverses espèces dans de nouveaux environnements (Hufbauer et al. 2012 ). L’évolution rapide du caractère invasif est un axe de recherche émergent en science de l’invasion (Ricciardi et al. 2017 , Sherpa et Després 2021 ).

La détection précoce et la réponse rapide sont cruciales pour la prévention

Étant donné que les coûts d’impact peuvent largement dépasser les coûts de prévention (Leung et al. 2002 , Diagne et al. 2021 ), les protocoles de détection précoce et de réponse rapide sont prioritaires dans la gestion des risques liés aux espèces envahissantes (Reaser et al. 2020 ). Les microbes exotiques, en particulier, posent des problèmes de gestion, notamment la détection à très faible abondance. À l’heure actuelle, les biologistes ont une capacité limitée à détecter ou à identifier les menaces d’invasion microbienne émergentes dans les délais nécessaires pour empêcher l’établissement et la propagation, ce qui a été souligné comme une importante lacune en matière de biosécurité (Ricciardi et al. 2017). Le développement de technologies portables de séquençage d’ADN en temps réel, en particulier celles qui peuvent être utilisées dans l’espace (par exemple, le séquenceur Oxford Nanopore MinION ; Castro-Wallace et al. 2017 ), est crucial pour détecter la vie microbienne. Une ressource précieuse pour compléter ces technologies serait une base de données de tous les contaminants organiques connus trouvés dans les salles blanches ou susceptibles d’être trouvés dans les installations construites à l’avenir. Bien que la NASA ait testé les profils microbiologiques de son vaisseau spatial depuis les premiers jours des missions Apollo (par exemple, Puleo et al. 1970 ), il n’existe pas encore de base de données complète accessible au public et nous ne connaissons pas de telles bases de données fournies par d’autres nations ( ex., Russie, Japon, Chine).

D’autres défis majeurs pourraient être la reconnaissance de ce qui est « étranger » par rapport à ce qui est indigène et la possibilité d’identifier mal les organismes pseudo-indigènes qui ont été introduits de manière cryptique par les humains. Les données génomiques mondiales fournissent une référence essentielle mais incomplète (Nayfach et al. 2021 ), car de nouvelles formes de vie microbienne continuent d’être découvertes. Par exemple, des phylotypes bactériens auparavant inconnus ont été récupérés dans le lac sous-glaciaire antarctique Vostok en 2012 – une entreprise qui a nécessité des protocoles stricts de contrôle de la contamination, qui ont été mis en œuvre grâce à l’utilisation d’installations de salle blanche et d’une bibliothèque de contaminants. Malgré ces protocoles, près de 50 phylotypes de contaminants ont été détectés dans des échantillons d’eau de lac gelée de forage et de forage (Bulat 2016). De nouvelles formes de vie ont également été découvertes au-delà des frontières terrestres : une bactérie non décrite auparavant ( Methylobacterium ajmalii ) trouvée sur la Station spatiale internationale (Bijlani et al. 2021 ) est liée à une lignée diversifiée de taxons présents de manière omniprésente dans l’air, le sol et les eaux fraîches. l’eau. Plusieurs autres espèces non décrites auparavant ont été découvertes dans les salles blanches de la NASA, y compris des taxons résistants à la formation de spores qui pourraient potentiellement survivre aux vols spatiaux (Danko et al. 2021 ). Étant donné que l’évolution adaptative rapide des espèces introduites est un phénomène courant (Whitney et Gabler 2008 , Sherpa et Després 2021). reconnaître et pourrait introduire des impacts inconnus mais potentiellement désastreux.

La protection de la planète doit suivre les avancées scientifiques

Le Traité de 1967 sur les principes régissant les activités des États en matière d’exploration et d’utilisation de l’espace extra-atmosphérique, y compris la Lune et les autres corps célestes, sous-tend le droit international de l’espace. Le traité contient des dispositions relatives aux risques biologiques, notamment l’article IX : « Dans l’exploration et l’utilisation de l’espace extra-atmosphérique, y compris la Lune et d’autres corps célestes, les États parties au Traité sont guidés par le principe de coopération et d’assistance mutuelle et… procéder à leur exploration afin d’éviter leur contamination nocive ainsi que les modifications défavorables de l’environnement de la Terre résultant de l’introduction de matière extraterrestre et, le cas échéant, adopter des mesures appropriées à cette fin. (Nations Unies 1967). De toute évidence, comme nous l’avons décrit ci-dessus, nos connaissances sur le risque de contamination ont considérablement progressé depuis les années 1960, lorsque le traité a été élaboré pour la première fois. Mais dans certains cas, il existe un écart entre la biosécurité légiférée et les normes nécessaires pour réduire les risques. Hayabusa2 est une mission d’échantillonnage d’astéroïdes qui est revenue sur Terre et a atterri en Australie en décembre 2020 (figure  1 ). Pour la juridiction de retour, la principale exigence réglementaire en matière de biosécurité est que « le ministre est convaincu que la probabilité que le ou les retours causent un préjudice substantiel à la santé ou à la sécurité publiques ou causent des dommages substantiels à la propriété est aussi faible que raisonnablement possible » (Australie gouvernement 2018). Nous doutons que cela soit suffisant. En revanche, le matériel provenant des missions de retour d’échantillons de Mars sera soumis à des protocoles stricts de confinement et de risques biologiques (Viso 2019 ), bien que les échantillons renvoyés par les lunes de Mars soient actuellement désignés comme « retour de la Terre sans restriction » ( sensu COSPAR Panel on Planetary Protection 2020 ) et peuvent donc être gérées dans un laboratoire standard sans quarantaine (National Academies of Sciences, Engineering, and Medicine 2019 ).

Conclusion

Les activités spatiales internationales sont en plein essor. La Chine a récemment posé un rover sur Mars. L’Agence spatiale européenne lancera son rover ExoMars en 2022 (ESA 2021 ). La mission Mars Sample Return de la NASA prévoit de ramener les premiers échantillons martiens sur Terre d’ici le début des années 2030 (NASA 2020 ). Le projet d’exploration des lunes martiennes du Japon enverra des sondes sur les deux lunes de Mars dans le but de ramener des échantillons d’ici 2029 (Hyodo et Usui 2021 ). D’autres missions prévues cibleront les lunes de Jupiter (par exemple, Europe) et de Saturne (par exemple, Encelade), dont les océans liquides internes pourraient abriter la vie (Clery 2021). À l’avenir, une mission habitée vers Mars semble inévitable, et cet objectif conduira probablement à des efforts de bio-ingénierie (par exemple, de nouveaux organismes pouvant générer de la nourriture, traiter des déchets, produire du biocarburant ou servir de matériau de construction biocomposite) voyage spatial à terme et établissement humain potentiel (Rothschild 2018 , Janjic 2019). Pendant ce temps, l’expansion des missions privées dans l’espace se poursuivra. Les progrès de la biosécurité planétaire doivent suivre le rythme de ces risques potentiels, et cet objectif pourrait être facilité par des collaborations entre chercheurs en science des invasions et en astrobiologie. À notre connaissance, les biologistes des invasions n’ont pas été impliqués dans l’élaboration de la politique du COSPAR sur la protection de la planète, malgré des parallèles conceptuels évidents et des décennies de connaissances empiriques qui pourraient être appliquées. Les protocoles de détection précoce, d’évaluation des dangers, d’intervention rapide et de procédures de confinement actuellement utilisés pour les espèces envahissantes sur Terre pourraient être adaptés pour traiter les contaminants extraterrestres potentiels sur les engins spatiaux ou sur le matériel biologique intentionnellement transporté sur Terre pour analyse.

Remerciements

Nous remercions Olga Trivailo et Sven Baerwalde (Centre aérospatial allemand) pour leurs conseils d’experts, trois évaluateurs anonymes pour leurs précieuses suggestions, le JAXA Digital Archives Inquiry Desk pour son assistance dans l’accès aux images, et Sierra Nevada Corporation pour l’utilisation de leur image.

Biographie de l’auteur

Anthony Ricciardi est un biologiste des invasions au Musée Redpath et à la Bieler School of Environment, à l’Université McGill, à Montréal, Canada. Phillip Cassey est un biologiste des invasions et chef du département d’écologie et de biologie évolutive de l’Université d’Adélaïde, à Adélaïde, en Australie. Stefan Leuko est un scientifique en aérospatiale affilié au département de radiobiologie du Centre aérospatial allemand, Institut de médecine aérospatiale, à Cologne, en Allemagne. Andrew P. Woolnough est écologiste à la fois à l’Université de Melbourne, à Melbourne, et à l’Université d’Adélaïde, à Adélaïde, toutes deux en Australie.